Risalente al XIII sec., situata interamente alla rocca, conserva una bellissima pavimentazione cosmatesca in opus tassellatum girato intorno a grandi ruote.
Fu accorciata in facciata e rinnovata nel 1616 per volere di Filippo I Colonna intento a porre il castello come fondale del rettificato asse urbano.
Della struttura gotica originaria sono ancora visibili, il portale ogivale nel lato nord, le colonnine di costolatura nell’abside, capitelli riusati per l’acquasantiera e le colonne monolitiche inglobate nei pilastri murari. I primi lavori di trasformazione nella chiesa furono commissionati da papa Martino V, il quale fece realizzare una copertura a falde con capriate in legno policromo, a sostituzione probabilmente di quella a costoloni in pietra. Martino V fu molto munifico verso questo suo luogo natale e per la chiesa di S. Nicola ove fu battezzato con il nome di Oddone Colonna nel 1368.
Tra le tele seicentesche, inserite nelle ricche cornici, del pittore genazzanese Carlo Ascenzi, seguace di Pietro da Cortona, primeggia la pala d’altare raffigurante la Madonna Imperatrice col bambino e S. Nicola. Nella controfacciata sono murate le lapidi di un Brancaleoni e di Fl. Amalfrida Theodinanda della stirpe dei Goti.

Accessibile tramite scale, non è prevista rampa di accesso per disabili.

Chiusa al pubblico tutto l'anno.

Apertura straordinaria il 6 dicembre per la festa del patrono San Nicola